Historia kolekcji Zachęty odzwierciedla interesujące i skomplikowane dzieje galerii, powiązane z burzliwą historią XIX, XX i XXI wieku. Przez pryzmat kolekcji – tej obecnej i tej dawnej (nieznajdującej się już posiadaniu Zachęty) można śledzić przemiany instytucji, jej tożsamości, charakteru i misji.

Towarzystwo Zachęty Sztuk Pięknych było pierwszą instytucją powołaną dla prezentacji sztuki aktualnej, a jednym z jej głównych celów było tworzenie kolekcji sztuki. Zbiory TZSP w czasie II wojny światowej przeniesiono do Muzeum Narodowego w Warszawie, gdzie pozostały, tworząc trzon obecnej galerii sztuki polskiej, a w 1949 roku Towarzystwo rozwiązano. Powołane wówczas Centralne Biuro Wystaw Artystycznych przez wiele lat gromadziło prace polskich artystów, traktując to jako margines swojej działalności wystawienniczej i oświatowej. Dzieła sztuki kupowane były wówczas przez Ministerstwo Kultury lub przez samo CBWA w celu redystrybuowania ich do muzeów, galerii, domów kultury lub instytucji niezwiązanych z kulturą. Część tych dzieł pozostała w Zachęcie, tworząc niespójny zbiór, który niewiele ma wspólnego ze świadomie tworzoną kolekcją.

Od początku lat 90., czyli od momentu, gdy Zachęta stała się samodzielną instytucją, rozpoczęto świadomą politykę zakupów oraz systematyczne porządkowanie i inwentaryzowanie zbiorów. Niedługo potem odbyły się pierwsze aukcje dzieł ze zbiorów, organizowane nie tylko z myślą o budowaniu spójnej kolekcji, ale też o gromadzeniu środków na zakup nowych dzieł. Powołano również Komisję ds. Zakupów, Darowizn i Depozytów, która podejmuje decyzje o pozyskiwaniu konkretnych dzieł. Obecnie zasada poszerzania kolekcji jest wyraźnie określona – przede wszystkim trafiają do niej prace polskich twórców współczesnych prezentowanych w Zachęcie oraz dzieła, które galeria współprodukuje w związku ze swoimi projektami, realizowanymi zarówno w gmachu Zachęty, jak i poza nim (np. w Pawilonie Polskim na Biennale w Wenecji).

W zbiorach Zachęty znajdują się prace klasyków sztuki polskiej XX wieku: Tadeusza Kantora, Henryka Stażewskiego, Aliny Szapocznikow oraz światowej sławy współczesnych artystów polskich: Mirosława Bałki, Katarzyny Kozyry, Zbigniewa Libery, Wilhelma Sasnala, Krzysztofa Wodiczki.